Phần lớn địa bàn thị trấn Cẩm Xuyên hiện nay trước đây vốn là hai xã Cẩm Tiến và Cẩm Huy thuộc huyện Cẩm Xuyên.

Ngày 17 tháng 5 năm 1986, thành lập thị trấn Cẩm Xuyên trên cơ sở 91,5 ha diện tích tự nhiên với 130 người của xã Cẩm Tiến; 52 ha diện tích tự nhiên với 130 người của xã Cẩm Quan và 3.783 người là cán bộ, công nhân viên Nhà nước.[1]

Sau khi thành lập, thị trấn Cẩm Xuyên có 143,5 ha diện tích tự nhiên và 4.393 người.

Ngày 19 tháng 11 năm 1997, sáp nhập toàn bộ diện tích và dân số của xã Cẩm Tiến vào thị trấn Cẩm Xuyên.[4]

Sau khi điều chỉnh địa giới hành chính, thị trấn Cẩm Xuyên có 660,95 ha diện tích tự nhiên và 8.494 người.

Đến năm 2018, thị trấn Cẩm Xuyên có diện tích 6,63 km², dân số là 8.939 người, mật độ dân số đạt 1.348 người/km². Xã Cẩm Huy có diện tích 8,90 km², dân số là 3.418 người, mật độ dân số đạt 440 người/km².

Ngày 21 tháng 11 năm 2019, Ủy ban Thường vụ Quốc hội ban hành Nghị quyết số 819/NQ-UBTVQH14 về việc sắp xếp các đơn vị hành chính cấp xã thuộc tỉnh Hà Tĩnh (nghị quyết có hiệu lực từ ngày 1 tháng 1 năm 2020)[3]. Theo đó, sáp nhập toàn bộ diện tích và dân số của xã Cẩm Huy vào thị trấn Cẩm Xuyên.